dossier Maladie de Lyme

La bactérie dans la nature et sa transmission à l’être humain

par Nathalie Boulanger et Benoit Jaulhac - SPS n°321, juillet 2017

Ce texte reprend des extraits d’une communication faite lors d’une séance de l’Académie vétérinaire (29 janvier 2015).

La borréliose de Lyme est une infection due à des bactéries, Borrelia burgdorferi sensu lato (sl), transmises par des tiques dures du genre Ixodes spp. Elle sévit principalement dans l’hémisphère Nord mais son aire de répartition semble s’étendre vers le sud.

Actuellement, plus de vingt espèces de Borrelia sont décrites dont six responsables de borréliose de Lyme en Europe. Aux États-Unis, deux espèces sont reconnues comme pathogènes pour l’être humain dont Borrelia burgdorferi sensu stricto(ss), la plus importante  ; le panel de Borrelia transmis en Europe et en Asie est en revanche très large.

Des bactéries transmises par une piqûre de tique

Le vecteur est une tique dure du genre Ixodes. Son développement se caractérise par trois stases : larve, nymphe et adulte. L’ensemble du cycle complet dure deux ans environ dans la nature [1]. C’est une tique qui se nourrit sur une large variété d’hôtes dont les oiseaux, les mammifères petits et grands, principalement. Le repas sanguin, unique pour chaque stase, est particulièrement long, de trois à dix jours selon les stases, et la spoliation sanguine peut être importante. La tique adulte femelle peut prendre jusqu’à cent fois son poids de sang [2]. Sa période d’activité se situe entre mars et octobre selon les conditions climatiques habituelles. Très sensible à la dessiccation (dessèchement des sols), elle est retrouvée dans des zones géographiques où l’hygrométrie est importante, notamment dans des zones forestières à arbres à feuilles caduques ou mixtes.

La tique a développé une stratégie particulièrement efficace pour échapper aux réactions de l’hôte grâce à une salive pharmacologiquement et immunologiquement très active [3], qui diminue notamment la réaction inflammatoire au point de piqûre [4,5,6]. La transmission des agents infectieux se fait lors du repas sanguin de la tique. Grâce à des pièces piqueuses particulièrement sophistiquées, constituées de chélicères qui coupent les tissus et d’un hypostome, sorte de harpon, qui permet un ancrage efficace, la tique est fortement ancrée dans la peau. De plus, elle sécrète rapidement un cément, qui se solidifie autour des pièces piqueuses et rend difficile l’extraction. Borrelia burgdorferi sl est transmise après plusieurs heures de fixation, le temps que la bactérie localisée dans l’intestin migre par l’hémolymphe vers les glandes salivaires. Borrelia n’est pas transmise dès le début du repas sanguin de la tique Ixodes, mais au moins 24h après et le moment de la transmission de la bactérie varie selon l’espèce de tiques en cause [7,8].

La variété des hôtes susceptibles d’héberger Borrelia est importante. On observe une association préférentielle de Borreliaafzelii avec les rongeurs, de Borrelia garinii avec les oiseaux. Par contre, les cervidés, qui constituent d’excellents hôtes pour les tiques adultes, ne sont pas des réservoirs pour Borrelia. Les animaux domestiques peuvent également être touchés par la borréliose de Lyme : équidés, canidés et bovidés peuvent développer des arthrites, des atteintes rénales et cardiaques [9,10].

L’être humain n’est qu’un hôte accidentel et une impasse pour l’agent infectieux (la maladie de Lyme n’est pas contagieuse).

La borréliose de Lyme, une pathologie en émergence ?

Beaucoup de maladies à transmission vectorielle sont considérées en émergence ces dernières années et les modifications climatiques sont souvent incriminées dans ces changements épidémiologiques [11]. Mais parmi les causes de l’augmentation apparente de ces maladies, on peut aussi avancer leur meilleure connaissance diagnostique et clinique et les modifications imposées par l’être humain sur les écosystèmes forestiers et la faune sauvage notamment. Cependant, certaines des affections transmises par les tiques sont réellement en émergence dans le monde comme la peste porcine africaine ; pour d’autres, les justifications sont plus difficiles à trouver.

Influence des écosystèmes forestiers

Les tiques du genre Ixodes, vectrices de la borréliose de Lyme, passent 95% de leur temps sur le sol, dans la litière des feuilles, à l’affût, à la recherche d’hôte ou digérant leur repas sanguin ; par conséquent, la température et l’humidité sont essentielles à leur survie. De ce fait, la couverture forestière est importante pour maintenir la population de tiques au sol puisqu’un excès de soleil leur est fatal. En ce sens, le changement de culture de la forêt, avec les arbres tombés suite aux intempéries et laissés au sol, les branches des arbres abattus laissées éparpillées et non mises en tas, voire brûlées, les feuilles qui ne sont plus collectées comme fumure dans les jardins, tout cela constitue un écosystème parfait pour les tiques dans leur phase libre. De même, la culture de certaines essences d’arbres peut privilégier certaines populations d’hôtes, comme les rongeurs, en produisant une réserve de nourriture. C’est le cas des glands provenant des chênes (Quercus). Les rongeurs, notamment les souris à pattes blanches, sont les meilleurs hôtes pour la borréliose de Lyme. Ils peuvent proliférer à la faveur de l’abondance de cette nourriture [12].

Enfin, la désertification des campagnes et les changements dans les cultures agricoles ont contribué à l’extension des forêts dans les vallées au cours du siècle dernier, y créant une hygrométrie et une végétation propices au développement des tiques. Cet écosystème est également favorable au gibier, notamment les cervidés, qui sont des hôtes privilégiés pour les tiques qui peuvent ainsi proliférer.

Influence de la faune sauvage

Les cervidés et les suidés sauvages (les sangliers en particulier) contribuent aussi à maintenir la population de tiques dans l’environnement. En l’absence de prédateurs naturels, la chasse ne régule leurs populations que si suffisamment d’animaux sont tués chaque année. Les observations montrent une forte recrudescence de cervidés et de suidés [13]. Les populations de sangliers et de cervidés augmentent, notamment en cas d’agrainage (pratique mise en œuvre par les chasseurs consistant à nourrir les animaux sauvages) réalisé dans certaines régions. Le braconnage a également largement diminué pour des raisons socio-économiques et probablement aussi sanitaires. Une étude conduite en Île de France en 1999 a clairement montré une corrélation entre les zones à risque de borréliose de Lyme et celles avec une forte densité en cervidés [14].

Plus globalement, la modification de la biodiversité par l’être humain facilite l’introduction de nouvelles espèces animales dans certaines zones géographiques où elles étaient absentes. Concernant la borréliose de Lyme, l’introduction du Tamia de Sibérie en forêt de Fontainebleau en est un excellent exemple. En tant qu’animal de compagnie, il pose un certain nombre de problèmes et certains ont été relâchés par les particuliers dans la nature : son excellente adaptation a ensuite permis sa prolifération. En plus de sa concurrence avec l’écureuil roux, il se trouve également être un excellent hôte pour la tique Ixodes et un excellent réservoir de la bactérie Borrelia [15]. On en dénombre actuellement 15 000 en forêt de Sénart.

Conclusion

Les modifications imposées par l’être humain sur son environnement, souvent pour des raisons socio-économiques, ont des conséquences depuis la fin du XIXe siècle ; elles ont largement contribué à modifier les écosystèmes et favorisent depuis plusieurs décennies les populations de tiques et l’émergence de maladies qui leur sont associées. Le maintien de la biodiversité tant animale que végétale est absolument essentiel afin que les maladies vectorielles transmises par les tiques, dont la borréliose de Lyme, ne deviennent pas des affections épidémiques.

Références

[1] Gern L. « Life cycle of Borrelia burgdorferi sensu lato and transmission to humans », Curr Probl Dermatol, 2009, 37:18-30.
[2] Mehlhorn H. Encyclopedic reference of parasitology. Vol 1, 2nd edition, SpringerVerlag, 2001.
[3] Kazimírová M., Stibrániová I. « Tick salivary compounds : their role in modulation of host defenses and pathogen transmission », Front Cell Infect Microbiol, 2013, 3:1–17.
[4] Marchal C.M., Luft B.J., Yang X., Sibilia J., Jaulhac B., Boulanger N.M. « Defensin is suppressed by tick salivary gland extract during the in vitro interaction of resident skin cells with Borrelia burgdorferi », J Invest Dermatol, 2009, 129:2515–7.
[5] Kern A., Collin E., Barthel C., Michel C., Jaulhac B., Boulanger N. « Tick saliva represses innate immunity and cutaneous inflammation in a murine model of lyme disease », Vector borne zoonotic Dis, 2011, 11:1343–50.
[6] Bernard Q., Jaulhac B., Boulanger N., « Skin and arthropods : an effective interaction used by pathogens in vector-borne diseases », Eur J Dermatol., avril 2015 ; 25 Suppl 1:18-22.
[7] Crippa M., Rais O., Gern L. « Investigations on the mode and dynamics of transmission and infectivity of Borrelia burgdorferi sensu stricto and Borrelia afzelii in Ixodes ricinus ticks », Vector Borne Zoonotic Dis, 2002, 2:3–9.
[8] Hojgaard A., Eisen R.J., Piesman J. « Transmission dynamics of Borrelia burgdorferi s.s. during the key third day of feeding by nymphal Ixodes scapularis (Acari : Ixodidae) », J Med Entomol, 2008, 45:732–6.
[9] Krupka I., Straubinger R. « Lyme borreliosis in dogs and cats : background, diagnosis, treatment and prevention of infections with Borrelia burgdorferi sensu stricto », Vet Clin North Am Small Anim Pract, 2010, 40:1103–19.
[10] Wagner B, Erb H. « Dogs and horses with antibodies to outer-surface protein C as on-time sentinels for ticks infected with Borrelia burgdorferi in New York State in 2011 », Prev Vet Med, 2012, 107:275–9.
[11] Randolph S.E. « To what extent has climate change contributed to the recent epidemiology of tick-borne diseases ? » Vet Parasitol, 2010, 167:92–4.
[12] Ostfeld R., Canham C., Oggenfuss K., Winchombe R.J., Keesing F. « Climate, deer, rodents, and acorns as determinants of variation in lyme-disease risk », PLoS Biol, 2006, 4:e145.
[13] « Tableaux de chasse ongulés sauvages – saison 2008-2009 », Office national de la chasse et de la faune sauvage (ONCFS), Suppl Faune Sauvage, 2010, 287.
[14] Pichon B., Mousson L., Figureau C., Rodhain F., Perez-Eid C. « Density of deer in relation to the prevalence of Borrelia burgdorferi s.l. in Ixodes ricinus nymphs in Rambouillet forest, France », Exp Appl Acarol, 1999, 23:267–75.
[15] Marsot M., Chapuis J.L., Gasqui P., Dozières A., Masséglia S., Pisanu B. et al.« Introduced Siberian chipmunks (Tamias sibiricus barberi) contribute more to lyme borreliosis risk than native reservoir rodents », PLoS One, 2013, 8:e55377.

Tiques et maladies à tiques

Biologie, écologie évolutive, épidémiologie
IRD Éditions, 2016, 336 pages, 35 €
Sous la direction de Karen McCoy et Nathalie Boulanger

Mis en ligne le 21 octobre 2017
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